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柱间在位的时候，扉间和他是完美搭档，他们之间的组合像极了现在的七代火影鸣人和鹿丸，一个拥有绝对的实力和美好的畅想，一个拥有将其实现的头脑。他们召集了各村的影，举办了史上第一次五影会谈，缔结了忍界第一份和平协议，在这片土地上第一次实现了全面和平。但这份和平是有期限的，那就是柱间的寿命，一旦柱间死去，各国没有了顾忌，第一次忍界大战也就爆发了。
这时候扉间已经正式就任第二代火影，这场战争中，他凭借飞雷神获得了“忍界第一神速”的威名，虽然他的实力无法像柱间一样震慑各国，但也能为木叶带来胜利。然而在战争即将结束时，木叶村和云隐村的结盟仪式上，云隐村的金角、银角两兄弟发起政变，暗算了他和二代雷影，战斗过程不详，但从团藏的回忆中可以得知，扉间没有当场死亡，而是带着木叶的人突出重围。
这些人分别是他的两个徒弟猿飞和团藏，宇智波镜，以及门炎、小椿这两个后来的元老，可以说是当时木叶最核心的一批人，但最后他们还是被云隐村的精锐部队追上。为了保存木叶的幼苗，扉间决定留下断后。不过即便是这种危急关头，心思缜密的他仍然进行了一项考验，他只说要留下一人当诱饵，想看看谁会挺身而出，最后团藏迟疑了，而猿飞日斩毫不犹豫的站了出来，据此，扉间任命他为第三代火影。事实证明，这也是个正确的选择。
扉间死后，他的故事并没有结束，接下来才是他在剧中的正式登场，以他所发明的禁术，秽土转生的形式。
千手扉间生前进行了许多禁忌的研究，比如研究出宇智波写轮眼的“科学原理”，是因为失去爱的痛苦导致大脑分泌特殊查克拉造成的“症状”。这显然是需要人体实验的，也是因此，扉间得以发明出违背天道的禁术，秽土转生。扉间后来曾说过，秽土转生的目的其实只是为了配合互乘起爆符，本意并不是复活死者。
扉间没有滥用禁术，而是把它们全部封存了起来，并不打算流传到后世。然而多年之后，三代火影的弟子大蛇丸闯入密室，窃取了这些的禁术。其中最让他着迷，以至于成为二代粉丝的，自然就是秽土转生之术。
大蛇丸花费了多年时间研究秽土转生，最后在入侵木叶时使出，将柱间和扉间全部复活。不过这次的秽土转生是大蛇丸的早期作品，质量很差，柱间和扉间不但远逊于生前的实力，甚至连意识都被抹杀了，仅仅是两具只会使用普通忍术的傀儡。柱间和扉间的这次出场略显耻辱，不仅是对他们心爱的村子出手，而且还因实力受限输给了他们的徒弟，三代火影使用尸鬼封尽，封印了他们的灵魂，终于让他们得以解脱。
可是500多集后，他们再次被大蛇丸用秽土转生复活，而且这次连同三代和四代都被一并复活了。但情况不同是，这次大蛇丸并非要袭击木叶，只是想让他们回答佐助的问题，所以没有束缚他们的人格。而且多年过去，大蛇丸已经把秽土转生研究透彻，这次使用白绝身体作为容器的秽土转生趋于完美，复活的四位火影有着和生前极为接近的实力。但这就带来了一个问题，大蛇丸控制不住他们。
起初佐助问三代为什么要命令鼬灭族，问二代为什么说宇智波天生邪恶时，他们都耐心的进行了回答。可是当佐助向初代问出最后一个问题：“何为村子，何为忍者”并亮出永恒万花筒，扬言自己会根据答案决定是否该向木叶复仇时，气氛终于到了临界点。“向木叶复仇小鬼，我这就将你”说着，扉间抬起了一根手指。瞬间爆发的巨大威压让佐助难以抵挡，柱间更是踏出一步，两人同时爆发查克拉，把水月都吓得融化了，大蛇丸和佐助更是做好了拼死一搏的准备。
“扉间，放下手指”柱间厉声说道。“知道了”，扉间放下了手指，“别乱爆发查克拉，大哥。”柱间尴尬的笑着，却把对面几位吓得不敢乱动。
这时扉间感应到了宇智波斑的查克拉，原来此刻正在打仗，忍者联军危在旦夕。扉间立刻想要赶往战场，大蛇丸则表示你们在秽土转生的束缚下，如果想去战场，就先回答佐助的问题。但扉间根本不屑：“那个大蛇丸，你误会了一些事。秽土转生是我发明的，你的术根本束缚不了我”可是刚说完，扉间就被立刻打脸，原来大蛇丸在秽土转生中融入了柱间细胞，强化了束缚力，连扉间都无法挣脱。
可是当他想要试着限制柱间的时候，却发现没有效果：“不好，这个人可以挣脱我的束缚，随时都能把我”柱间笑了笑，“那个大蛇丸，不用担心，我还是先为这个孩子解开心结吧。虽然不知道他会如何选择，如果现在无视他，今后必将成为下一个斑。”于是柱间将他和斑的故事以及木叶村的建成史全部告诉了佐助。
听完后，佐助看着面前的四位火影，决定要帮助村子：“我不能让这村子，让鼬白白消失。”终于，四位火影登上了战场。
此时带土和斑已经将十尾召出，正要给忍者联军最后一击。四代用飞雷神带着三代率先赶到，扉间带着柱间紧随其后。看着来势汹汹的十尾，四位火影联手使出了四赤阳阵，再加上柱间的仙法明神门，立刻就封锁了十尾的行动。这时十尾蓄力了一枚超大型尾兽玉，想要打破四赤阳阵的结界，三代和四代有些紧张，扉间却自信的说着：“让我瞧瞧”，他对四赤阳阵的防御充满了自信。事实上扉间一直都是一个超级自信的人，平时的待机动作也是双手环抱于胸前，霸气外露，他的自信不只来源于实力，更是因为冷静的头脑，处乱不惊。
十尾果然没有打破结界，反而把自己炸伤，柱间打开了四赤阳阵的一条通路，让鸣人、佐助他们去干掉无法动弹的十尾。但最后一刻，宇智波带土吸收了十尾，变成了十尾人柱力。此时的带土获得了六道之力，仅凭鸣人、佐助无法对抗，于是四位火影同时出手，对抗六道带土，可是柱间的本体被斑拖住了，只能派出一个木遁分身。虽然这个分身被带土瞬秒，但他也用木遁缠住了敌人，扉间抓住机会，使用了独创忍术互乘起爆符。
虽然只是平常的起爆符，但数量却是循环反复无限大，集中于一点的连续爆破威力惊人，由于这个术需要近距离施展，很容易波及自身，所以必须配合秽土转生才能使用。但说到底也只是起爆符，小南的六千亿起爆符都没能炸死带土，扉间的互乘起爆符也无法伤他分毫。
这时带土彻底控制了体内的十尾，对他们发起了攻势，他用求道玉锡杖斩断了四代的手臂，并趁他用飞雷神逃走时将一枚求道玉黏在他身上，眼看求道玉就要在己方人群中爆炸，扉间出手了。只见他用影分身发动了飞雷神之术，瞬身水门面前，将即将爆炸的求道玉带走，同时瞬身到带土身后，把带土和爆炸一起转移到了远方。原来刚才使用互乘起爆符的时候，扉间便已经在带土身上做好了飞雷神标记，要说神出鬼没，他不逊色于水门。